Dârülfünûn’un açılması için ilk çalışmalar 1846 yılında başlamış, 1863, 1870 ve 1874’de bazı teşebbüsler olmuşsa da bu müessese Dârülfünûn-ı Şâhâne ismiyle II. Abdülhamit’in saltanatında 30 Ağustos 1900’de kurulmuştur.  Dârülfünûn’un bünyesinde İlahiyat Şubesi (fakültesi) de yer almaktaydı.

1914 yılında İstanbul’daki bütün medreselerin, “Dâru’l-Hilâfeti’l-Aliyye Medreseleri” adı altında toplanması üzerine Dârülfünûn İlahiyat Şubesi de Âlî kısmı olarak buraya devredilmiştir.  3 Mart 1924 tarihinde çıkarılan 430 sayılı Tevhid-i Tedrisat Kanunu ile medreselerin Maarif vekaletine bağlanması sonucu Medreselerin Âlî Kısmı İstanbul Dârülfünûnu bünyesinde açılan İlahiyat Fakültesi’ne devredilmişti. Bu fakültede tefsir, hadis, fıkıh gibi temel dini derslerin yanında, Arap edebiyatı, felsefe-kelam, ahlak-içtimaiyat, İslam tarihi, dinler tarihi gibi dersler de okutulmaktaydı. Ayrıca Arapça, Farsça, Fransızca da okutulan dersler arasındaydı.

Darulfünun ve bağlı fakülteler 31 Temmuz 1933 tarihinde kapatılmıştır. Böylece Darulfünunun bünyesinde yer alan İlahiyat Fakültesi de kapanmış oldu. 1933 tarihinde Dârülfünûn’dan Üniversiteye geçilince İlahiyat Fakültesi de İslam Tetkikleri Enstitüsü’ne dönüştürüldü. 1992 yılında ise İstanbul Üniversitesi çatısında İlahiyat Fakültesi yeniden kuruldu.

1996 yılından beri öğrenci almakta ve eğitim–öğretime devam eden İstanbul Üniversitesi İlahiyat Fakültesi, lisans eğitimi yanında, yüksek lisans ve doktora eğitimini de sürdürmektedir.

İstanbul Üniversitesi İlahiyat Fakültesi, ilk mezunlarını 2000-2001 öğretim yılında vermiştir.